世王集齐了世言铠，恢复了往昔的强大力量，他企图违背自然规律，加速进化进程，让“毁灭之力”席卷世界。灵犀令牌被毁，十阶冲破封印在即，黑暗再次降临。为了拯救人类世界和叶罗丽仙境，叶罗丽战士们不畏艰险，勇敢回到了自然之力充沛的远古仙境，向当时正处于力量强盛期的仙子们寻求帮助，与此同时，灵犀阁也开始行动，设法解救被薇夫人控制的伙伴们，并牵制住十阶。面对强大的灾难，人类并没有被打倒，而是选择凭借智慧和勇气，齐心协力应对挑战。人类与仙子们团结起来，一场关于爱与守护的终极决战即将打响！
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蓬莱岛，相传为古时候的神之岛，秦始皇曾派徐福及三千童男童女寻找蓬莱，以觅长生不老之方。岛上生活着人类、妖怪和半妖，他们和睦相处，自由自在。为了防止半妖受到伤害，巫女奏使用法术使蓬莱岛隐藏起来，每隔50年才会伴着浓雾出现一次。然而邪恶的四斗神趁小岛结界虚弱之际潜入，污染鸣动之窑，对岛上居民进行无情统治和屠杀。在戈薇到达战国时代的50年前，犬夜叉曾和桔梗乘船登上蓬莱，结果遭遇四斗神。在交战中，犬夜叉的力量被四斗神封印。
为了让变成鬼的妹妹祢豆子重新变回人类，灶门炭治郎加入了猎鬼组织“鬼杀队”，与同伴我妻善逸、嘴平伊之助一同对抗各类恶鬼，在成长的过程中彼此间的友情与羁绊也日益加深。此后，炭治郎与“鬼杀队”中最高级别的剑士“柱”们数次并肩作战。为备战即将到来的决战，炭治郎正与队员们一同挑战由“柱”们主持的联合强化训练时，鬼舞辻无惨突然现身于产屋敷宅邸。炭治郎与众“柱”虽为解救身处危机的主公大人而火速赶到，却遭无惨之手打入了一个神秘空间。炭治郎等人坠落之处，正是鬼的大本营“无限城”——“鬼杀队”与“鬼”的决战，就此拉开序幕。
挚友雷文和粉红公主在令人闻风丧胆的海盗、七海之王剑齿虎船长的麾下服役。狡猾的格罗尔伯爵夫人西比拉袭击了他们的船，偷走了珍贵的船首像并绑架了粉红公主—这一切都是她精心策划的，旨在诱捕剑齿虎船长，征服海盗的家园。
